TV动画第2期第1部于2021年1月开始、第2部于2021年7月开始放送,半年番分割。
故事发生在虚构的城市空崎市,在那里,存在着一支由身手矫健的少女们所组成的特工组织“月影”,每天入夜,少女们的身影便会在月亮的映照下穿梭在城市的角角落落,守护这座城市与市民们的安全。犯罪组织“魍魉”一直对空崎市虎视眈眈,屡屡进犯,他们是月影最大也是最难对付的对手。源桃(安斋由香里配音)是一名高中二年级的学生,本来平凡无异的她,凭借着自己的特殊能力,在机缘巧合之下加入了月影。在那里,她结识了个性认真严谨的半藏门雪(沼仓爱美配音)、积极向上的相模枫(藤田茜配音)和桀骜不驯古灵精怪的八千代命(洲崎绫配音)等人。
总有一天不论如何都要一起制作动画——上山高中动画同好会的5人向葫芦屋的甜甜圈如此起誓。她们毕业以后,分别在各自的岗位从事动画制作,并通过《第三飞行少女队》而接近了自己的梦想。4年后——。在动画的世界找到了自己的容身之所、逐渐成长起来的5人,开始面对新的苦恼和试炼。
Cherry是个不善与人交谈、一直戴着耳机的少年,他喜欢把无法说出口的心情寄托于俳句中。Smile是个为了把矫正中的大门牙挡起来而一直戴着口罩的少女,身为人气视频上传者的她,看到可爱的东西就会发布视频。这样的两个人在商场相遇了,交换了联系方式开始聊天。他们在一起打工的地方,遇见了一个叫藤山的老人,后来还得知了老人一直在寻找某张唱片的原因。他们决定一起寻找唱片,而两人之间的距离也越来越近。但当某件事情发生之后,两人的想法出现了分歧。